Le jeu place le joueur en 2794 en tant qu'officier de sécurité à bord du vaisseau humain colonial Marathon. De retour d'une mission à l'extérieur, il découvre que la vaisseau est envahi par une race d'extraterrestres, les Pfhor, sorte d'esclavagistes modernes.

Il doit alors éliminer les extraterrestres afin d'atteindre les ordinateurs de bord pour essayer d'apprendre ce qui s'est passé. Le joueur interagit avec les différentes intelligences artificielles du vaisseau (Leela, Tycho et Durandal) par l'intermédiaire de terminaux. Piratée par les aliens, l'une d'elles, Leela, succombe rapidement et le joueur doit alors se référer à Durandal, une autre intelligence artificielle, pour expulser les envahisseur et réactiver les défenses du vaisseau.

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Colonies End